Pálido fuego tiene dos líneas argumentales. Una transcurre en New Wye, una pequeña ciudad de Nueva Inglaterra, y la otra en una tierra extranjera llamada Zembla.
John Shade es un poeta y profesor que vive en New Wye. Shade es considerado un éxito en los círculos literarios. La última obra de Shade es un poema titulado "Pálido fuego". Está dividido en cuatro cantos, y Shade muere antes de escribir la última línea (la número 1000) del poema.
La novela, Pálido fuego, incluye un prólogo, el texto del poema de Shade, amplios comentarios y un índice. Charles Kinbote es el autor del prólogo y del comentario. Kinbote nos cuenta que es profesor de literatura. También era vecino de Shade. Kinbote procede de un país llamado Zembla, y se siente bastante solo en Estados Unidos. A pesar de las crecientes críticas de sus compañeros, Kinbote ha decidido editar el poema de Shade y publicar también su comentario. Los detractores de Kinbote sugieren que carece de cualificaciones académicas suficientes y que es demasiado inestable psicológicamente para completar el trabajo.
Kinbote nos dice que estuvo muy cerca de Shade y que sabe más que nadie sobre el poema. De hecho, el poema de Shade se inspira en gran medida en los relatos de Kinbote sobre su vida en Zembla. A lo largo del comentario, Kinbote explica cómo encaja Zembla en el poema autobiográfico de Shade. Kinbote alega muchos detalles que resultan hilarantes por extraños y obviamente falsos. Uno se pregunta si Zembla existe siquiera. El argumento definitivo de Kinbote es que él es en realidad Carlos el Amado, el rey exiliado de Zembla. En el comentario, Kinbote descubre muchos de los entresijos y detalles de la vida en la corte. Kinbote expresa la frustración de tener que elegir esposa (le desagradan profundamente tanto las mujeres como la política), y añora los lujos de la vida real. Un golpe de estado ha obligado a Carlos a escapar de palacio y finalmente ha llegado de incógnito a New Wye. Por desgracia, un hombre llamado Gradus tiene la misión de encontrar y asesinar al rey exiliado.
Kinbote explica las maniobras infructuosas de Gradus, que no es un buen asesino secreto, pero se acerca cada vez más al rey. En New Wye, Kinbote experimenta de primera mano la política universitaria. Muchos de sus colegas envidian la estrecha relación personal que Kinbote comparte con Shade.
Al final, Gradus consigue llegar a New Wye, aunque acaba disparando (mortalmente) a John Shadethis, aunque no era su intención. El jardinero de Kinbote se encarga de golpear rápidamente a Gradus hasta dejarlo inconsciente. Kinbote aprovecha la oportunidad y esconde el manuscrito de Shade en su casa. Kinbote regresa entonces al lugar de los hechos para esperar la llegada de la policía y las autoridades. Gradus no tarda en suicidarse mientras está bajo vigilancia psiquiátrica. Sin embargo, Kinbote sigue confiando en que solo es cuestión de tiempo que un "Gradus más grande y competente" continúe con la misión.
