La narradora, Defred, recuerda encontrarse en un antiguo gimnasio de secundaria junto con otras mujeres. Las Tías patrullan por la noche, y desde el exterior unos hombres armados vigilan a las mujeres. Ahora Defred está en otro lugar; una habitación normal. Usa un vestido, guantes y zapatos rojos. Su cabeza y la mayor parte de su rostro están cubiertos con un velo blanco y rígido. Debe ir de compras, por lo que se lleva unas fichas para cambiarlas por comida. La narradora desea que las otras mujeres, las "Marthas", sean más amigables, y se pregunta por qué la Esposa la envidia. Recuerda llegar a la casa por primera vez y reconocer a la Esposa por un programa de televisión evangelista que solía ver de niña. Luego, la narradora camina para encontrarse con su acompañante y se cruza en el patio con Nick, el chofer. Espera en la esquina hasta que llega la otra mujer, Deglen, idéntica a ella. En realidad, su objetivo es espiarse mutuamente. Caminan hacia la tienda intercambiando frases prescriptas. Pasan a través de una barrera mostrando sus pases. La narradora piensa en cuánto deben extrañar estos hombres a las mujeres, ya que todavía no tienen rango suficiente para estar con una. Alrededor de ellos caminan "Econoesposas", “Marthas” y otras “Criadas”. La narradora rememora cómo era antes, cuando tenía trabajo y dinero, y caminaba por estas calles con Luke; recuerda lo que cada tienda solía ser antes. Las dos mujeres intercambian sus fichas por comida y ven a una Criada embarazada, Dewarren, a quien la narradora reconoce como Janine, del Centro de Reeducación.
En el camino son detenidas por un grupo de japoneses que quieren tomarles una foto y hacerles preguntas sobre sus vidas. Las dos mujeres se rehúsan y apenas intercambian palabras. Pasan junto a la iglesia y el Muro. Hoy hay seis cuerpos colgando de él. Son doctores acusados de haber realizado abortos, por lo que la protagonista confirma que ninguno de ellos es Luke. Esa noche la narradora se acuesta en la cama y recuerda eventos de su pasado: conversaciones con su mejor amiga, Moira, cuando estaban en la universidad; ir a quemar libros en un parque con su madre cuando era joven; que le quiten a su hija. Comienza otro día; esta vez solo hay tres cuerpos en la pared. Defred y Deglen se cruzan con una procesión fúnebre; una Econoesposa sostiene una vasija con un feto que probablemente solo tenga unos meses. Piensa en Serena Joy y en cómo Tía Lydia le advirtió que tuviera cuidado con las Esposas. En casa, Defred huele pan horneándose, y el aroma le recuerda a la maternidad. Rita y Cora hablan sobre su baño. Cuando ella sube las escaleras, Defred ve al Comandante parado afuera de su habitación, aunque no se supone que esté allí. Pasa junto a él sin hablar.
El primer día de Defred en su nueva casa asignada, exploró la habitación y descubrió que alguien había escrito "nolite te bastardes carborundorum" en el piso del armario. Logró que Rita le informara que varias Criadas habían estado allí antes que ella. Mientras Defred se sienta en su habitación, recuerda una vez que Moira irrumpió en su habitación y la sacó de allí, invitándola a una fiesta de "subvestidos". Por la ventana, ella ve a Nick y al Comandante alejarse. Más tarde, la llevan al médico para su visita mensual. Una vez a solas en la sala de examen con ella, el Doctor se ofrece a embarazarla, recordándole que el Comandante puede ser demasiado viejo o impotente, aunque es ilegal decir esas cosas. Ella quiere decir que sí, pero tiene demasiado miedo, por lo que declina cortésmente. Esa noche se baña pensando en su hija y le resulta difícil cenar. Piensa en cómo la espera es la parte más difícil, y lo único para la que no estaba preparada. Recuerda la llegada de Moira al Centro de Reeducación. Se queda dormida y sueña primero con Luke y luego con escapar con su hija y ser atrapada. Cora la despierta y llama a la puerta; es hora de la Ceremonia.
Defred entra en la sala de estar y espera. Entran Rita y Cora, seguidas de cerca por Nick. Finalmente entra Serena Joy y enciende la televisión. Defred piensa en el día que intentó huir con su familia; cómo iban a mostrarles, a los guardias en la frontera, sus pasaportes falsos, y decirles que estaban haciendo un picnic. Entra el Comandante, saca la Biblia de su caja cerrada y lee las oraciones habituales. Mientras tanto, Defred piensa en sus reuniones furtivas con Moira en el Centro de Reeducación, durante las cuales Moira le contaba sobre sus planes para escapar. Había sido atrapada, traída de vuelta, golpeada terriblemente y luego devuelta con las otras mujeres. Entran en el dormitorio. Defred yace en la cama, su cabeza en el regazo de la Esposa, sus manos en las manos de la Esposa. Levantando su falda por encima de su cintura, el Comandante la penetra, sin mirarla. Cuando termina, Serena Joy le dice que se vaya, aunque se supone que debe esperar diez minutos. Esa noche, Defred sale de su cama y entra en la sala de estar, intentando robar algo, cualquier cosa. En cambio, se encuentra con Nick. En la oscuridad, él la besa, pero un momento después le dice que el Comandante quiere verla en su oficina la noche siguiente.
Defred recuerda cómo era su vida e imagina lo que le pudo haber sucedido a Luke. Sueña con su hija y con su madre. Se sobrepone a la mañana y desayuna, pero su ensimismamiento se ve interrumpido por la sirena de un nacimóvil. Baja corriendo las escaleras y se mete en la camioneta, que ya está ocupada por otras Criadas. Las esposas se suben a un vehículo separado y ambos si dirigen a la casa del Comandante Warren. Defred recuerda las conferencias sobre la disminución de la tasa de natalidad. Ve la camioneta del Doctor. Sabe que lo llamarán solo si es necesario. Las Esposas suben y se sientan en círculo alrededor de Dewarren. Tía Elizabeth está allí para supervisar el nacimiento. Defred recuerda cómo se les mostraron películas, algunas pornografías violentas; otras propaganda política. Ella piensa en cómo su madre se manifestó por el derecho al aborto. Ya en la casa, justo antes de que Janine (Dewarren) comience a pujar, la colocan en el asiento inferior del taburete de parto, con la Esposa encima de ella. Janine da a luz a una niña que parece sana. Se coloca a la Esposa en la cama y se le da el bebé limpio, mientras se llevan a Janine. En unos meses, ella será transferida a otro hombre para intentar quedar embarazada nuevamente, pero como se ha demostrado que es fértil, siempre estará a salvo del destierro a las Colonias.
Devuelta en su habitación, Defred recuerda el segundo intento de fuga de Moira. Esta vez tuvo éxito, o, al menos, Defred lo supone, ya que no la ha visto desde entonces. Defred piensa en su historia, en lo imposible que es decir la verdad, contarlo todo. Se pregunta por el motivo. Más tarde esa noche, después de haber cenado y cuando se supone que esté en la cama, se acerca al estudio del Comandante. En el interior, él la invita a jugar una partida de Scrabble. Al final de la velada, él le pide que lo bese, pero como si lo hiciera de verdad. Arriba, una vez más, Defred piensa en lo que significa este cambio en su relación. De repente, una risa histérica le nace de las entrañas, pero la sofoca en su capa. Se duerme en el suelo y no se despierta hasta la mañana siguiente, cuando Cora la ve y grita; deja caer la bandeja del desayuno, por lo que se rompe un vaso y los huevos se esparcen por el suelo. Acuerdan fingir que ella lo rompió al salir, para no levantar sospechas. Defred comienza a visitar al Comandante dos o tres noches a la semana, cada vez que Nick le hace una señal con su gorra. En cada visita, el Comandante le da revistas viejas para leer. La tercera noche, ella le pide una loción para manos y él acepta obtener una para ella. La próxima Ceremonia es incómoda para ambos. Defred se da cuenta de que ella es esencialmente la amante del Comandante. Curiosamente, es más feliz. Ahora es más que un simple contenedor para él.
En uno de sus paseos de compras, Deglen y Defred contemplan el Muro, que está vacío ese día. Pasan por la tienda de Pergaminos Espirituales y los miran por un momento. Protegida por el ruido de los pergaminos, Deglen revela que ella es parte de una red secreta de Criadas, pero no puede decir nada más. Mientras caminan a casa, una camioneta (que pertenece a un grupo llamado Los Ojos) se detiene y agarra a un hombre que está a su lado en la calle. Esa tarde, en lugar de tomar una siesta, Defred piensa en lo que Moira diría sobre su relación con el Comandante. Se pregunta si la criticaría de la forma en que criticó su aventura con Luke cuando este todavía era un hombre casado. Recuerda el día en que el presidente y los miembros del Congreso fueron asesinados y todo el gobierno fue tomado, y cómo nadie se daba cuenta todavía de lo que estaba sucediendo. Los cambios fueron lentos y no la afectaron hasta que un día promulgaron una ley que prohibía a las mujeres poseer propiedades; luego, una para que las mujeres no pudieran trabajar. Piensa en cómo nunca le preguntó a Luke si era más feliz entonces, cuando ella no tenía derechos y él tenía el control total. Una noche, en la oficina del Comandante, Defred se entera de que la frase en latín escrita en su armario significa "No dejes que los cabrones te hagan polvo", y que las mujer que lo escribió debe haberlo visto escrito en esta habitación. El Comandante le cuenta que la mujer se ahorcó porque Serena Joy se enteró de su relación.
Por la noche, Defred se sienta junto a su ventana y recuerda cómo Luke tuvo que matar a la gata de la familia. Piensa en cómo rezaba en el Centro y trata de rezar, pidiéndole a Dios que la ayude. Por la mañana, Defred se levanta, espera un rato y luego se va de compras con Deglen. Miran los cuerpos en la pared, y Deglen le cuenta un poco más sobre la red clandestina, cuyos miembros se identifican con la contraseña Mayday. Al regresar a casa ve que el sombrero de Nick está torcido. Se cruza con Serena Joy, quien le pide que se siente. Serena le dice a Defred que puede ayudarla a quedar embarazada; usarán a otra persona, probablemente Nick. Defred está de acuerdo, y Serena Joy le dice que, a cambio, intentará obtener una foto de su hija para mostrársela. Luego le da un cigarrillo y le dice que puede pedirle a Rita un fósforo, aunque se supone que nunca debe fumar. Defred le pide el fósforo a Rita, pero en lugar de usarlo lo esconde en su habitación. Recuerda cómo el Comandante, la noche anterior, le habló sobre la situación actual, y sobre por qué las cosas son mejores ahora.
Al día siguiente hay un Exhibirrezo. Defred y Deglen entran al edificio y se arrodillan en el piso de concreto junto con las otras Criadas. Ven a Dewarren entrar, y Deglen le dice que la beba era un "harapo" después de todo. Mientras miran la ceremonia de matrimonio grupal (veinte hijas casadas con veinte Ángeles recién condecorados), Deglen le dice a Defred que se conocen sus visitas al Comandante. Ella le pide que obtenga toda la información que pueda de él. Defred recuerda su intento de fuga. Casi lograron cruzar la frontera, pero Luke vio a un guardia levantar el teléfono y huyeron al bosque. Ella y el Comandante hablaron sobre el amor. Serena Joy llama a su puerta y, por un momento, le muestra una foto de su hija: está más alta, vestida de blanco. Es peor, piensa Defred, haberla visto. Esa noche, el Comandante parece borracho. Le dice que la llevará a algún lado y le da una vieja pieza de lencería, ahora ilegal, para que se ponga. Ella lo hace, se pinta la cara con maquillaje viejo que él le proporciona, se cubre con la capa de su Esposa y se van. Él la lleva a un viejo hotel que ella solía visitar con Luke cuando eran amantes. Ahora está lleno de mujeres vestidas de manera similar a ella y hombres como el Comandante. Él le explica que es un club privado, solo para superiores. Después de unos minutos, Defred ve a Moira. Fingen no reconocerse, pero Moira le indica que la encuentre en el baño.
En la zona de descanso del baño de damas se abrazan, y luego Moira rápidamente le cuenta a Defred todo lo que le sucedió. Cuando escapó, buscó refugio con una pareja cuáquera que conocía de su antiguo trabajo. Se las arreglaron para llevarla a una casa que formaba parte del Tren Metropolitano de las Mujeres, y permaneció en la clandestinidad durante ocho o nueve meses. Sin embargo, cuando intentaron llevarla al otro lado de la frontera, la atraparon. La castigaron y le ofrecieron elegir entre el prostíbulo y las Colonias.
Después de esa noche, Defred nunca vuelve a ver a Moira. El Comandante, tras obtener la llave de una habitación, lleva a Defred arriba. En el baño, piensa en muchas cosas, y luego se une al Comandante en la cama. Él quiere acostarse con ella y que ella responda, pero ella no sabe cómo estar con él así. De vuelta en la casa, Defred intenta restaurar su apariencia. A la medianoche, Serena Joy llega a su habitación y la lleva a la cocina. Le dice cómo llegar a la habitación de Nick sobre el garaje. Defred intenta explicarle lo que sucedió, pero no sabe cómo dejarlo en claro. Después de esa noche, vuelve a reunirse con Nick tantas veces como puede. Él nunca la rechaza, aunque sus encuentros son tan peligrosos para él como para ella. Ella le cuenta todo lo que se le ocurre. Deglen intenta que Defred entre en la oficina del Comandante para obtener información, pero su floreciente relación con Nick y la posibilidad de estar embarazada la alejan de estos planes.
Hay un Salvamento. Las asistentes se arrodillan y observan cómo cuelgan a dos Criadas y a una Esposa. Defred intenta no mirar. Sus crímenes ya no se anuncian, pero es fácil adivinar qué tipo de cosas podrían haber hecho. Después de que termina el Salvamento, la mayoría de las Esposas y las hijas se van, pero la Tía Lydia les dice a las Criadas que formen un círculo. Es una Particicución. Sacan a un hombre, y Tía Lydia les dice que él y otro guardia violaron violentamente a dos Criadas a punta de pistola, haciendo que una perdiera al bebé que gestaba. Entonces toca el silbato y las mujeres saltan sobre él. Deglen llora, al frente, dándole varias patadas feroces en la cabeza. Cuando regresa con la horrorizada Defred, le explica con desdén que él no ha violado a nadie, sino que era parte de la red clandestina, y ella simplemente lo estaba dejando inconsciente para evitarle sufrimiento. Esa tarde, cuando Defred va a la esquina para encontrarse con Deglen, otra mujer está en su lugar. Al principio, esta no revela conocer a la anterior Deglen, y Defred le tiene un poco de miedo. No obstante, justo antes de separarse, la nueva Deglen le susurra que su antecesora se ahorcó al ver que la furgoneta venía a por ella. Aunque está devastada, Defred también se siente aliviada, consciente de que está a salvo. Mientras sube las escaleras, Serena Joy la detiene. Le muestra a Defred la lencería y la acusa de haberla traicionado. Le ordena subir las escaleras, donde Defred se sienta y espera junto a la ventana, sosteniendo la lencería en la mano. Piensa en hacer algo, luchar de alguna manera, pero a la vez se siente en paz. Oye una furgoneta y ve salir a dos guardias. De repente, Nick está en la puerta. Él le susurra que son de Mayday, y ella se pregunta si es verdad. Los hombres la escoltan y Defred entra en la furgoneta.
En este punto, la narrativa de Defred se acaba. El libro cierra con la transcripción de un Simposio de Estudios Gileadianos, escrito en un futuro lejano. La Presidenta presenta al orador principal, que pronunciará un discurso sobre "Problemas de autentificación con relación a El cuento de la criada". El profesor Pieixoto habla sobre cómo él y un colega descubrieron treinta cintas de cassette que contenían grabaciones hechas por una mujer. Los transcribieron y elaboraron el orden probable, y el resultado se llamó El cuento de la criada. Habla sobre la posibilidad de que las cintas sean falsas, pero concluye que probablemente sean grabaciones reales hechas por una verdadera Criada. Advierte, no obstante, que deben cuidarse de emitir un juicio moral acerca de un momento y lugar tan diferentes. Finalmente, habla sobre cómo trabajaron para autenticar cada detalle dentro de lo posible, basándose principalmente en la evidencia sobre la identidad del Comandante de Defred. Finalmente, concluyen que la narrativa de Defred es interesante, pero no es extremadamente útil como documento histórico.